Miller spielte zunächst vier Jahre von 1984 bis 1988, partiell mit seinem Bruder Kevin, an der Michigan State University in der Central Collegiate Hockey Association (CCHA), einer Division der National Collegiate Athletic Association (NCAA). Nach zwei durchwachsenen, aber konstanten Spielzeiten konnte er in seinem dritten Collegejahr seine Punktausbeute fast verdoppeln und wurde in zwei All-Star Teams gewählt. Sein viertes und letztes Jahr am College schloss er mit 101 Scorerpunkten in nur 45 Spielen ab, wodurch er zahlreiche Auszeichnungen erhielt, darunter der Gewinn des Hobey Baker Memorial Award für den besten Collegespieler des Jahres.
Im Oktober 1998 erlebte Millers NHL-Karriere nach den Rückschlägen der Vorjahre einen Aufschwung als ihn die Pittsburgh Penguins von der Waiver-Liste auswählten. Über zwei Spielzeiten bestritt der Center 121 Partien für die Penguins und erzielte 61 Punkte, ehe er im Januar 2000 im Tausch für ein Neuntrunden-Wahlrecht im NHL Entry Draft 2000 zu den Mighty Ducks of Anaheim abgegeben wurde. Bereits im Sommer desselben Jahres kehrte er als Free Agent zu Pittsburgh Penguins zurück. Dort kam er aber nur noch sporadisch zum Einsatz und wechselte zur Saison 2001/02 zum dritten Mal zu den New York Islanders, für die er bereits in den Spielzeiten 1994/95 und 1997/98 aufgelaufen war. Auch die Islanders verließ er nach nur einem Jahr. Seine letzten beiden NHL-Spielzeiten absolvierte Miller mit den Washington Capitals zwischen 2002 und 2004. Bevor er seine aktive Karriere im Sommer 2007 beendete, spielte er drei Jahre in der AHL bei den Grand Rapids Griffins und Chicago Wolves.
(Legende zur Spielerstatistik: Sp oder GP= absolvierte Spiele; T oder G= erzielte Tore; V oder A= erzielte Assists; Pkt oder Pts= erzielte Scorerpunkte; SM oder PIM= erhaltene Strafminuten; +/−= Plus/Minus-Bilanz; PP= erzielte Überzahltore; SH= erzielte Unterzahltore; GW= erzielte Siegtore; 1Play-downs/Relegation; Kursiv: Statistik nicht vollständig)