Howie Meeker begann seine Karriere als Eishockeyspieler bei den Toronto Maple Leafs, für die er von 1946 bis 1954 in der National Hockey League spielte. In dieser Zeit, gewann er mit den Kanadiern in den Jahren 1947, 1948, 1949 und 1951 viermal den Stanley Cup. In seiner ersten NHL-Spielzeit erhielt er zudem die Calder Memorial Trophy als bester Rookie. Nach seiner Zeit in Toronto stand Meeker noch zwei Jahre lang bei den Pittsburgh Hornets aus der American Hockey League unter Vertrag, die er als Spielertrainer betreute.
Nach seiner Karriere als Eishockeyprofi wurde Meeker in der Saison 1956/57 als Ersatz für King Clancy Cheftrainer bei seinem Ex-Club, den Toronto Maple Leafs, mit denen er jedoch die Playoffs verpasste. Nach der Spielzeit wurde er General Manager, allerdings entließen ihn die Maple Leafs noch vor dem Beginn der Saison 1957/58.
Später startete Meeker eine TV-Karriere. Von 1973 bis 1977 wurde seine eigene Show Howie Meeker’s Hockey School auf CBC Television ausgestrahlt. In den 1970er und 1980er Jahren arbeitete Meeker unter anderem als Spielanalyst für Hockey Night in Canada. Von 1987 bis 1998 arbeitete der ehemalige Eishockeyprofi für den Sportsender TSN.
Im Jahr 1998 erhielt Howie Meeker den „Fost Hewitt Award“ der Hockey Hall of Fame für seine Eishockey-Übertragungen. 2010 folgte die Aufnahme als Member in den Order of Canada.