Im NFL Draft 1977 wurde Billick in der 11. Runde an der 295. Stelle[2] von den San Francisco 49ers ausgewählt.[3] Vor der Saison wurde er aber entlassen und schloss sich daraufhin den Dallas Cowboys an, bei denen er allerdings auch nie zum Einsatz kam.[2] Billick spielte als Profi nie in der NFL.[3]
Billick begann, nachdem seine Spielerlaufbahn gescheitert war, bereits in jungen Jahren als Trainer. 1978 war er zunächst an seinem alten College Assistant Coach unter LaVell Edwards.[1] Von 1981 bis 1985 war er Trainer der Tight Ends und Wide Receiver an der University of San Diego. 1986 wurde er als Offensive Coordinator von der Utah State University verpflichtet, wo er innerhalb von drei Saisons die zweitschlechtesten Offensive der Division I-A zu einer Top-10-Offense formte. 1989 bis 1991 war er als Tight-End-Trainer an der Stanford University unter Head Coach Dennis Green aktiv. 1992 wurde er von den Minnesota Vikings als Assistenztrainer verpflichtet. 1994 wurde er zum Offensive Coordinator vom Head Coach Green befördert. Unter ihm entwickelten sich die Vikings zu einer sehr guten Angriffsmannschaft, in sieben seiner acht Saisons bei den Vikings zog das Team in die Play-offs ein. 1998 konnten die Vikings unter ihm den erst 2007 gebrochenen Rekord für die meisten Punkte in einer Saison (556) aufstellen.[4] Er wurde in dem Jahr zum Assistenztrainer des Jahres gewählt.[5]
1999 verpflichteten die Baltimore Ravens Billick als ihren zweiten Head Coach. Im ersten Jahr konnte Billick seine Mannschaft, die seit ihrer Gründung regelmäßig mehr Spiele verlor, als sie gewinnen konnte zu einer ausgeglichenen Saisonbilanz führen.[2] In seinem zweiten Jahr zogen die Ravens dann als Wildcardteam zum ersten Mal in die Play-offs ein, nachdem sie die Saison mit einem 5-4-Record begonnen hatten. Durch sieben Siege in Folge nachdem Starting-Quarterback Tony Banks für Trent Dilfer gebencht wurde,[6] konnte ein 12-4-Bilanz erreicht werden.[7] Obwohl Billick eigentlich ein offensiven Hintergrund hatte, war es eine sehr starke Defense, die die Ravens trug. Sie gewannen sowohl ihr Wild Card als auch ihre Divisional Spiel und zogen damit ins Conference Championship Game ein. Sie gewannen das AFC Championship Game gegen die Oakland Raiders mit 16:3.[6] Der Einzug in den Super Bowl war die Folge. Den Super Bowl XXXV gewannen die Ravens mit ihrem Quarterback Trent Dilfer schließlich gegen die New York Giants mit 34:7.[8][6]
2001 und 2003 konnten die Ravens ebenfalls die Playoffs erreichen. 2004 und 2005 verlor Baltimore unter Billick mehr Spiele als sie gewannen.[7] 2006 konnte er die Ravens zu ihrem besten Regular-Season-Ergebnis führen, als sie 13 Spiele gewinnen konnten.[8] Billick wurde zum Ende der Spielzeit 2007, nach einer enttäuschenden 5–11-Bilanz, in der auch neun Spiele in Folge verloren wurden, von seinen Aufgaben entbunden.[8] 2019 wurde er in den Ring of Honor der Ravens aufgenommen.
2022 nahm er nach 15 Jahren Pause als Trainer eine Stelle als offensiver Analyst und Berater an.[9]
Billick arbeitete ab 2008 als Analyst und Moderator beim Fernsehen und ist an der Übertragung von Footballspielen beteiligt. Er war hauptsächlich für die Sender FOX und NFL Network akrtiv.[10]