Das Directorate of Plans wurde im August 1952 aus dem Zusammenschluss der Abteilungen Office of Special Operations und Office of Policy Coordination gebildet.[3] 1973 wurde die Abteilung in Directorate of Operations umbenannt, was dem tatsächlichen Tätigkeitsprofil besser entsprach.[4]
Das Directorate of Operations in seiner heutigen Form wurde am 13. Oktober 2005 durch eine Gesetzesinitiative des US-SenatorsPat Roberts ins Leben gerufen. Der Anlass für die Gründung waren die Terroranschläge am 11. September 2001. In deren Folge wurde die 9/11-Kommission eingerichtet, deren Aufgabe es war, die Umstände der Anschläge genauer zu untersuchen und außerdem Empfehlungen zu geben, wie derartige Angriffe in Zukunft verhindert werden könnten. In deren Abschlussbericht von 2004 wurde unter anderem ausgeführt, dass der Bereich HUMINT, also Informationsgewinnung über menschliche Quellen, durch die US-Geheimdienste seit langem ernsthaft vernachlässigt worden war. Die Gründe für diese Entwicklung wurden zum einen in dem Ende des Kalten Krieges, zum anderen in den langfristigen Auswirkungen des Church Committees auf das Ansehen der Geheimdienste gesehen. Die nun mit erweiterten Befugnissen versehene Abteilung wurde vorübergehend in National Clandestine Service umbenannt.
Director of National Intelligence (DNI)