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Brabhams Karriere begann als Kfz-Mechaniker. 1947 konstruierte er seinen ersten eigenen Sportwagen. Auch in seiner späteren Profi-Karriere konstruierte er seine Autos teilweise selbst.
Von 1955 bis 1970 fuhr er in der Formel 1 insgesamt 126 Rennen für die Teams Cooper, Maserati, Lotus und für das von ihm selbst gegründete Team Brabham. Er gewann 14 Rennen und wurde dreimal Formel-1-Weltmeister (1959, 1960, 1966). Brabham war der einzige Fahrer, der eine WM mit einem selbst konstruierten Auto gewann. Außerdem wurde er in den Jahren 1958 und 1966 Britischer Formel-2-Meister.
In der Formel-2-Saison 1965 fuhr Jack Brabham mit dem Brabham-Honda BT16 in fünf Rennen auf je einen 2. und 9. Platz, sowie in zwei Rennen die schnellste Runde. In der Saison 1966 fuhr er zusammen mit Teamkollege Denis Hulme im BT18. Er gewann diese Formel-2-Meisterschaft mit 36 Punkten und zehn Siegen in zwölf Rennen vor Hulme mit 28 Punkten.
Als er sich 1970 vom aktiven Rennsport zurückzog, war die Fachpresse überrascht, dass der bis dato als wortkarger Interviewpartner geltende Australier eine blendende und amüsante Rede hielt. Hintergrund seiner sonstigen kurzen Antworten war seine Gehörlosigkeit, die er auf den hohen Geräuschpegel der damaligen Motoren zurückführte.